Οι ιδιότητες των φυτών και των παθογόνων που αλλάζουν μοριακό σχήμα καθορίζουν την επιβίωση

Τι κάνει ένα παθογόνο επιτυχές; Τι καθορίζει την ικανότητα ενός φυτού να αμύνεται ενάντια σε έναν εισβολέα; Το αποτέλεσμα μιας μυριάδας συναντήσεων μεταξύ των φυτών και των παθογόνων τους έχει απασχολήσει τους ανθρώπους από την αυγή της γεωργίας. Οι ασθένειες των καλλιεργειών έχουν καταστροφικό οικονομικό αντίκτυπο που φτάνει τα δισεκατομμύρια δολάρια ετησίως και αποτελούν επαναλαμβανόμενη παγκόσμια απειλή για την παραγωγή τροφίμων (Horvath 2018). Η ανακάλυψη του κλειδιού που ξεκλειδώνει τον κώδικα των αλληλεπιδράσεων φυτών-παθογόνων έχει παρακινήσει εκτεταμένη έρευνα σχετικά με τους μοριακούς καθοριστικούς παράγοντες της λοιμογόνου δράσης των παθογόνων και την αντοχή των φυτών, καθώς και για την επινόηση στρατηγικών για την εφαρμογή αυτής της γνώσης στις σύγχρονες γεωργικές πρακτικές.

Ένα υγιές φυτό μπορεί να αμυνθεί ενάντια στα περισσότερα παθογόνα ανιχνεύοντας και εξαλείφοντας γρήγορα έναν εισβολέα. Στη βάση αυτής της αξιοσημείωτης λειτουργίας βρίσκεται το ανοσοποιητικό σύστημα των φυτών. Οι πρωτεΐνες υποδοχέα που βρίσκονται στην κυτταρική μεμβράνη πλάσματος παρακολουθούν συνεχώς τον εξωκυτταρικό χώρο για μόρια που σχετίζονται με παθογόνο, τα οποία αναγνωρίζουν και δεσμεύονται με υψηλή συγγένεια (Dangl and Jones 2001). Κατά την ανίχνευση παθογόνου, οι υποδοχείς των φυτών ενεργοποιούν μια σειρά κυτοσολικών πρωτεϊνικών κινασών που αυτοσυγκεντρώνονται και ενεργοποιούνται η μία την άλλη διαδοχικά σε ενδοκυτταρικές οδούς μεταγωγής σήματος (Popescu et al. 2009, Popescu 2016). Αμέσως, το σήμα φθάνει στον πυρήνα όπου ειδικοί μεταγραφικοί παράγοντες μεταβάλλουν τα επίπεδα έκφρασης εκατοντάδων γονιδίων και, κατά συνέπεια, τροποποιούν την κυτταρική δομή και το περιβάλλον για να βλάψουν και να εξαλείψουν το παθογόνο.

Ορισμένα βακτηριακά παθογόνα παράγουν μεγάλο αριθμό παραγόντων εξωκυτταρικής μολυσματικότητας κατά τη διάρκεια της μόλυνσης και συνδέουν την παραγωγή τους με συγκεκριμένα χρονικά σημεία στην εξέλιξη της ανοσολογικής απόκρισης των φυτών (Asai and Shirasu 2015, Toruño et al. 2016). Οι λοιμογόνοι παράγοντες βοηθούν τα παθογόνα να αποφύγουν την ανοσολογική απόκριση και να πολλαπλασιαστούν στους φυτικούς ιστούς. Έχουμε περιορισμένη κατανόηση του τρόπου με τον οποίο λειτουργούν οι παράγοντες λοιμογόνου δράσης αφού εκκριθούν στο φυτικό κύτταρο, την ταυτότητα των ανοσολογικών συστατικών με τα οποία αλληλεπιδρούν και τη συνολική επίδρασή τους στο ανοσοποιητικό σύστημα.

Σε μια πρόσφατη μελέτη, εφαρμόσαμε μια προσέγγιση βιολογίας συστημάτων για να κατανοήσουμε πώς παράγονται παράγοντες λοιμογόνου δράσης από το βακτηριακό παθογόνο Pseudomonas syringae  αλληλεπιδρούν με φυτικές κινάσες και τροποποιούν τη δομή των δικτύων μεταγωγής σήματος (Brauer et al. 2018).

Από τις περίπου χίλιες πρωτεϊνικές κινάσες που κωδικοποιούνται από ένα φυτικό γονιδίωμα, πόσες προσβάλλονται και αδρανοποιούνται από παράγοντες λοιμογόνου δράσης είναι ένα ανοιχτό ερώτημα. Στο πρώτο σύνολο πειραμάτων, εντοπίσαμε πρωτεϊνικές κινάσες τομάτας που αλληλεπιδρούσαν με το P. syringae  παράγοντες λοιμογόνου δράσης. Ένας μεγάλος αριθμός κινασών που στοχεύονται από τους παράγοντες λοιμογόνου δράσης που δοκιμάστηκαν και ένας υψηλός βαθμός ομοιότητας στην προτίμηση στόχου μεταξύ αυτών των παραγόντων- ήταν μερικά από τα ευρήματά μας με εκτεταμένες επιπτώσεις. Ως εκ τούτου, είναι πολύ πιθανό ότι όταν προσπαθούν να ανατρέψουν το ανοσοποιητικό σύστημα των φυτών, τα παθογόνα χρησιμοποιούν περιττά μέσα για να επιτεθούν στα φυτικά μόρια. Από εξελικτική άποψη, οι παράγοντες λοιμογόνου δράσης που έχουν ένα ευρύ φάσμα στόχων ξενιστή είναι πιθανό να προσδώσουν ένα εξαιρετικό πλεονέκτημα σε ένα παθογόνο, το οποίο θα μπορούσε γρήγορα να προσαρμοστεί σε έναν νέο ξενιστή και να επεκτείνει το εύρος του ξενιστή του. Εάν πράγματι τα παθογόνα ανατρέπουν το ανοσοποιητικό σύστημα χρησιμοποιώντας τον πλεονασμό στην επιλογή στόχου ως βασική στρατηγική, ποιοι είναι οι αντι-μηχανισμοί που χρησιμοποιούνται από τα φυτά για την καταπολέμηση της μόλυνσης από παθογόνο;

Ενώ απαιτείται περισσότερη έρευνα για μια πλήρη απάντηση σε αυτό το ερώτημα, πληροφορίες σχετικά με τις πιθανές στρατηγικές αντιμετώπισης των φυτών αποκτήθηκαν από πειράματα όπου τα φυτά μολύνθηκαν με P. σύριγγα στελέχη που έχουν απουσία ή περιορισμένη ικανότητα να παράγουν παράγοντες λοιμογόνου δράσης. Παρατηρήσαμε ότι τα φυτά ενεργοποίησαν μεγαλύτερα δίκτυα πρωτεϊνικών κινασών όταν μολύνθηκαν με P. syringae  στελέχη που παράγουν έναν μόνο παράγοντα λοιμογόνου δράσης, σε σύγκριση με φυτά που έχουν μολυνθεί με ένα μη παραγωγικό στέλεχος. Από την άποψη της βιολογίας συστημάτων, ένα σύνθετο δίκτυο σηματοδότησης που αποτελείται από πολλαπλές παράλληλες οδούς που συγκλίνουν σε ένα κοινό σύνολο αμυντικών γονιδίων θα ήταν πιο αποτελεσματικό στην καταπολέμηση ενός εξαιρετικά λοιμογόνου παθογόνου. Τα φυτά μπορεί να είναι σε θέση να εκτιμήσουν με ακρίβεια τον τύπο του εισβολέα παθογόνου και να προσαρμόσουν την ισχύ της ανοσολογικής τους απόκρισης ενεργοποιώντας αντισταθμιστικές οδούς όταν είναι απαραίτητο. Έτσι, η ικανότητα ταχείας προσαρμογής της τοπολογίας των δικτύων σηματοδότησης αναδεικνύεται ως μία από τις βασικές στρατηγικές των εγκαταστάσεων για την υπονόμευση των παραγόντων λοιμογόνου δράσης.

Είναι ενδιαφέρον ότι μια πιο προσεκτική ματιά στις κινάσες στα δίκτυα σηματοδότησης που προκαλούνται από την παραγωγή λοιμογόνου δράσης P. syringae  στελέχη αποκάλυψαν ένα εκπληκτικό γεγονός. Παράλληλα με τις κινάσες που προάγουν την ανοσία υπήρχαν μερικές άλλες που, αντίθετα, αύξαναν την ευαισθησία των φυτών. Είναι σαν να αντιδρούν τα μολυσμένα φυτικά κύτταρα σε παράγοντες λοιμογόνου δράσης όπως ήταν αναμενόμενο – αυξάνοντας την ανοσοποιητική τους ικανότητα – αλλά, ταυτόχρονα, γίνονται επίσης ευνοϊκός ξενιστής για το παθογόνο. Πριν από δεκαετίες, οι επιστήμονες που διερευνούσαν τους μηχανισμούς παθογένειας στα βακτήρια προώθησαν το φαινόμενο του «ξενιστή ως μέσου ανάπτυξης» όπου τα παθογόνα υπονομεύουν την άμυνα του μολυσμένου ξενιστή για την εξαγωγή θρεπτικών συστατικών (Garber 1960). Στη σύγχρονη εποχή, σχετικά λίγες μελέτες έχουν επικεντρωθεί στην ικανότητα των παθογόνων να χειραγωγούν τα φυτικά κύτταρα για να κερδίσουν θρεπτικά συστατικά (van Schie και Takken 2014). Οι πληροφορίες σχετικά με την ταυτότητα των μορίων και των οδών σηματοδότησης που είναι πιθανό να λειτουργήσουν ως παράγοντες ευαισθησίας σε ένα φυτό που έχει μολυνθεί μπορεί να μας βοηθήσει να επινοήσουμε προσεγγίσεις για να αποτρέψουμε τις ενέργειες των παθογόνων και να ανατρέψουμε την ισορροπία υπέρ του φυτού.

Ο μοριακός διάλογος μεταξύ ενός φυτού και ενός παθογόνου είναι περίπλοκος. Η εργασία μας υπογραμμίζει την αξιοσημείωτη πλαστικότητα των κυψελωτών δικτύων που λειτουργούν στη διεπαφή μεταξύ των φυτών και των παθογόνων τους. Τα δίκτυα σηματοδοσίας που μετατοπίζουν το σχήμα που ενεργοποιούνται από τα φυτά φαίνεται να είναι η επακόλουθη αντίδραση στους εξίσου ελατός λοιμογόνους παράγοντες του παθογόνου. Ο απώτερος στόχος παραμένει να καταλάβουμε τους γενικούς κανόνες αυτού του κώδικα επικοινωνίας φυτών-παθογόνων, καθώς θα ενημερώσουν τις μελλοντικές μας στρατηγικές για τον έλεγχο των ασθενειών των καλλιεργειών.

Αναφορές:

1. Asai, S. and K. Shirasu (2015). "Φυτικά κύτταρα υπό πολιορκία:φυτικό ανοσοποιητικό σύστημα έναντι παθογόνων τελεστών." Τρέχουσα γνώμη στη βιολογία φυτών 28:1-8.
2. Brauer, E. K., G. V. Popescu, D. K. Singh, M. Calviño, K. Gupta, B. Gupta, S. Chakravarthy and S. C. Popescu (2018). «Η ολοκληρωμένη δικτυοκεντρική προσέγγιση αποκαλύπτει μονοπάτια σηματοδότησης που σχετίζονται με την αντοχή των φυτών και την ευαισθησία στο Pseudomonas syringae». PLOS Biology 16(12):e2005956.
3. Dangl, J. L. and J. D. Jones (2001). «Φυτικά παθογόνα και ολοκληρωμένες αμυντικές αντιδράσεις στη μόλυνση». φύση 411(6839):826.
4. Garber, Ε. (1960). “Ο οικοδεσπότης ως μέσο ανάπτυξης.” Annals of the New York Academy of Sciences 88(1):1187-1194.
5. Horvath, D. M. (2018). «Δράση της Επιστήμης για την αντιμετώπιση των απειλών για την επισιτιστική ασφάλεια που προκαλούνται από ασθένειες των καλλιεργειών». Outlooks on Pest Management 29(3):130-133.
6. Ποπέσκου, S. C. (2016). "Δίκτυα πρωτεϊνών - Μια κινητήρια δύναμη για ανακάλυψη στην επιστήμη των φυτών." Τρέχουσα Βιολογία Φυτών 5(1):1.
7. Popescu, S. C., G. V. Popescu, S. Bachan, Z. Zhang, M. Gerstein, M. Snyder and S. P. Dinesh-Kumar (2009). «Τα δίκτυα στόχου MAPK στο Arabidopsis thaliana αποκαλύφθηκαν χρησιμοποιώντας λειτουργικές μικροσυστοιχίες πρωτεϊνών». Genes &development 23(1):80-92.
8. Toruño, T. Y., I. Stergiopoulos and G. Coaker (2016). "Εδραστές φυτών-παθογόνων:κυτταρικοί ανιχνευτές που παρεμβαίνουν στην άμυνα των φυτών με χωρικούς και χρονικούς τρόπους." Annual review of phytopathology 54:419-441.
9. van Schie, C. C. and F. L. Takken (2014). "Γονίδια ευαισθησίας 101:πώς να είσαι καλός οικοδεσπότης." Annual review of phytopathology 52:551-581.